Основал монастырь в 1397 году московский монах Кирилл, современник и последователь преподобного Сергия Радонежского. Икона «Явление Богородицы Кириллу в Симоновом монастыре» (рубеж XVII - XVIII веков) отражает важный момент в жизни святого: место основания монастыря ему было указано чудесным образом.

Преподобный Кирилл прожил на берегу Сиверского озера 30 лет и скончался в 1427 году в возрасте 90 лет. Уже в XV веке он был канонизирован. Принадлежавшие ему фелонь, шуба, вязаный колпачок, ковши с футлярами, татаурец с Калитой (кожаный пояс с сумкой) и посох являются не только уникальными экспонатами, но и подлинными святынями. Огромный деревянный крест высотой более двух метров был срублен, по преданию, основателем монастыря.

Но преподобный Кирилл прекрасно владел не только топором, но и пером. Будучи разносторонне образованным человеком и опытным переписчиком книг, он положил начало богатейшей монастырской библиотеке. В экспозиции представлены рукописные и печатные книги XVII - XIX веков, украшенные тиснеными кожаными переплетами, чеканными и гравированными окладами.

В XVI - XVII веках Кирилло-Белозерский монастырь был одним из наиболее почитаемых на Руси. Получая вклады от многих князей и царей (в том числе от Василия III, Ивана Грозного, Романовых), он становится сокровищницей высочайших художественных ценностей. Замечательные царские врата, выполненные «повелением» царя Михаила Федоровича Романова, являются прекрасным произведением московских иконописцев и серебряников. Жалованные грамоты царей предоставляли монастырю значительные льготы. Грамота царя Алексея Михайловича, дававшая право на беспошлинную ловлю рыбы, служит великолепным памятником письменности XVII века.

Во время польско-литовской интервенции начала XVII столетия Кирилло-Белозерский монастырь, окруженный каменной крепостью, стал неприступной твердыней, выдержавшей штурм и многолетнюю осаду. О героической обороне монастыря напоминает вооружение защитников крепости: мушкеты, пушечные ядра, бердыши, шлемы, кольчуга и меч.

Монастырь был не только значительным духовным, культурным и экономическим центром Севера, но и местом ссылки. Одним из самых известных ссыльных XVII века был опальный патриарх Никон. Рядом с его портретом в экспозиции стоит кресло, сделанное им самим, о чем свидетельствует надпись на подлокотниках. Внимание посетителей музея непременно обращает на себя герб Российской Империи,   выполненный из мелко настриженной шерсти, наклеенной на холст. Вероятно, герб был создан в память посещения монастыря Петром I в 1722 году.

XVIII век многое изменил в жизни обители: монастырь лишился огромных земельных владений, количество монахов сократилось с двух сотен до трех десятков, могучая крепость утратила военное значение. Виды монастыря XVIII - XIX веков запечатлены на иконе, гравюре, подвесной пелене, рисунках и фотографиях.

Местные любители старины способствовали созданию музея в стенах закрытого в 1924 году монастыря. Одной из главных задач музея стало сохранение и реставрация архитектурного ансамбля монастыря, о чём свидетельствуют фотографии в последнем зале экспозиции.

.

Стоимость посещения экспозиции составляет :

Иностранные граждане 66 рублей

Граждане Российской Федерации:

Взрослые посетители 55 рублей

Пенсионеры и инвалиды 28 рубля

Школьники 14 рублей.