Как и большинство музейных комплексов, возникших в советское время на территории церковных и монастырских зданий, Кирилло-Белозерский музей-заповедник в наши дни частично восстановил свое религиозное предназначение. Хотя все постройки на территории заповедника принадлежат государству, часть из них на условиях безвозмездной аренды передана Русской Православной Церкви, и в них вновь проводятся богослужения, а также основана монашеская община.

Акт передачи части территории монастыря в пользование Вологодской Епархии состоялся 28 августа 1997 года, в честь празднования 600-летия со дня основания обители иноком Кириллом. Договор безвозмездной аренды был заключен между Епископом Вологодским и Великоустюжским Максимилианом, представлявшим Русскую Православную церковь, и директором музея-заповедника Г.О. Ивановой, как представителем Российской Федерации. Одновременно территория музея-заповедника указом Президента РФ была включена в Свод наиболее ценных объектов культурного наследия РФ.

Однако только через год, в 1998 году, на территории древнего монастыря вновь поселилась мужская монашеская община, во главе которой с 2009 года находится игумен Игнатий (Молчанов). Община имеет право пользоваться частью монастырских построек, среди которых церковь прп. Кирилла белозерского, где захоронены его святые мощи, и храм прп. Сергия Радонежского, богослужения в котором сейчас ведутся только в летний период.

Среди населения города Кириллова монашеская община и ее глава пользуются немалым уважением. С каждым годом растет число прихожан Кирилловской церкви и учеников воскресной школы при монастыре, а игумена Игнатия большинство горожан знают в лицо и приветствуют при встречах на улице. Однако в первые годы существования монастыря все было иначе, да и до сих пор большинство посетителей приезжают сюда не как паломники к святому месту, а в качестве туристов, интересующихся экспозицией музея.