Здание, в котором 7 мая 2010 года открылся музей истории города и района, является типичным жилым домом кирилловских горожан конца XIX века.

В 1901 году оно принадлежало наследникам А.Б. Кузнецова. В начале XX века, по воспоминаниям старожилов, в доме жил врач городской земской больницы И.Я. Нодельман, прослуживший в кирилловском уездном земстве тридцать пять лет и скончавшийся в 1919 году. Затем в разные годы в здании размещались контора леспромхоза, детский сад, начальная школа (до 2009 года).

В феврале 2010 года по ходатайству Кирилло-Белозерского музея-заповедника администрация Кирилловского района передала пустующее здание в безвозмездное пользование музею.

После ремонта в нём разместился впервые созданный отдел музея, изучающий историю города Кириллова и района.

В здании представлена реконструкция интерьера конца XIX - начала XX веков. Особенностью постоянной экспозиции музея является совмещение в интерьере предметов городского быта разных эпох, отражающих жизнь нескольких поколений. Первая выставка «Навечно в памяти народной», открывшаяся в новом музее в дни празднования 65-летия победы, посвящена участию кирилловцев в Великой Отечественной войне, их боевым и трудовым подвигам.

Студенты областного училища культуры под руководством В.Л. Нужиной подготовили в интерьерах нового музея театрализованное действо «Навечно в памяти народной», рассказывающее об участии кирилловцев в Великой Отечественной войне, которое вызвало слезы на глазах зрителей.